La métamorphose est une transition développementale des plus connues chez les animaux. Chez les Insectes, les importantes différences morpho-anatomiques, physiologiques et comportementales entre les stades larvaires et les adultes peuvent s’expliquer par le succès d’occupation de nombreux biotopes. Ces dernières sont à l’origine de l’acquisition de plusieurs caractéristiques propres à chacune des espèces. En effet, au fur et à mesure que les Insectes se sont affranchis de certains milieux, la compétition pour les niches écologiques a été accentuée favorisant ainsi de profondes modifications des organismes au cours de stades vitaux bien définis. L’apparition, il y a 375 millions d’années, de transformations progressives et irréversibles au cours du cycle de développement a du favoriser l’engagement des Insectes au sein d’une branche évolutive propice à leur importante radiation phylogénétique.

En quoi la métamorphose est-elle une transition développementale conduisant à une occupation de nombreux habitats et à des adaptations de cycles de vie saisonniers aux conditions bioclimatiques changeantes chez les Insectes ? Comment certains facteurs internes initient et régulent-ils la métamorphose ? Comment expliquer les variations de cette transition développementale au cours de l’évolution des Insectes ?

La métamorphose : formes et fonctions

La métamorphose s’apparente à une profonde transformation impactant la morphologie, l’anatomie, la physiologie ainsi que le comportement des Insectes. Elle permet le passage d’une forme immature à une forme adulte mature aussi appelée imago (fig. 1). Cette dernière correspond à un état physiologique dans lequel l’Insecte est capable de se reproduire. De plus, chaque étape de cette transformation se termine par un phénomène de mue, ou exuviation, caractérisée par le rejet d’une exuvie. Le temps écoulé entre deux mues se définit comme un stade pouvant être de type larvaire ou bien nymphal.

Le développement complet de ces animaux n’est possible que s’il est étroitement lié aux conditions environnementales. Les exigences écologiques de la métamorphose ont conduit certains groupes d’Insectes à exploiter des biotopes parfois très différents permettant alors une transformation complète de ces animaux (fig. 2). En effet, certains Insectes montrent une phase de vie aquatique ainsi qu’une phase aérienne, comme chez le Moustique par exemple. D’autres connaissent une phase sous-terraine, terrestre et/ou aérienne. Au sein de chacune de ces phases, plusieurs stades peuvent être remarqués.

La notion de phase est ainsi utilisée pour décrire une répétition périodique de processus bio-écologiques indispensables au développement d’une ou plusieurs espèces. Par ailleurs, le temps d’occupation des divers milieux fluctue considérablement selon les organismes. Par exemple, le développement de l’œuf peut se réaliser sur plusieurs semaines voire plusieurs mois au regard des conditions environnementales indispensables à son développement. Après l’éclosion, le développement des animaux se fait souvent selon une succession d'évènements à la chronologie bien définie. Cela amène les individus à devenir sexuellement matures bien que certaines espèces voire certaines familles d’Insectes soient asexuées tout au long de leur vie.

Les différences morphologiques et physiologiques observées au cours de la métamorphose permettent aux Insectes une exploitation de différents habitats et ressources nutritives. Ces diverses conditions écologiques sont à l’origine d’adaptations extrêmes favorisant la dispersion de ces espèces dans différents milieux. Néanmoins, ces transformations morpho-anatomiques, physiologiques et comportementales varient selon les groupes d’Insectes.

Les différents cycles de vie des Insectes : métamorphoses complète et incomplète

Les Insectes montrent trois types de développement différents : amétabole, hémimétabole et holométabole. Pour le premier, les organismes présentent un développement sans métamorphose. Il semble constituer la forme ancestrale du développement des Insectes. Chez ces organismes, les individus sortant des œufs ressemblent morphologiquement aux adultes malgré leur taille plus petite. Ils présentent toutefois des différences dans la maturation de leur système neuroendocrinien et leur appareil reproducteur. Même si le terme « amétabole » signifie littéralement « absence de transformation », les Insectes immatures connaissent des physiologies et métabolismes parfois très différents de celles des formes adultes. Il est possible d’observer des chutes d’exuvies traductrices d’un changement de stade. Les nymphes en résultant s’alimentent et occupent des milieux identiques aux adultes. Les Archéognathes (anciennement ordre des Thysanoures) ainsi que les Zygentoma (dont l’illustre représentant est le Lépisme ou « poisson d’argent ») font partie de ce groupe d’Insectes.

Les Insectes hémimétaboles se caractérisent d’individus immatures ressemblant approximativement aux imagos mais ayant tout de même une taille inférieure. Néanmoins, l’absence d’ailes bien développées, des diverses structures composant l’appareil reproducteur appelées génitalia, et la présence de structures typiques des formes immatures conduisent à reconnaître une transition développementale partielle ou incomplète (fig. 3A). Du fait des ressemblances avec le stade adulte, les formes immatures sont appelées nymphes.

Par ailleurs, l’utilisation de ce terme pour qualifier ces Insectes hémimétaboles immatures est justifié par l’observation d’ébauches ou d’ailes assez avancées dans leur développement. Ces animaux sont alors qualifiés d’exoptérygotes suite à l’émergence progressive des ailes à partir de bourgeons externes (fig. 4).

Les Insectes hémimétaboles forment un groupe paraphylétique comprenant par exemple les Odonates (ex. Libellules), les Orthoptères (ex. Sauterelles), les Mantoptères (ex. Mantes), les Hétéroptères (ex. Pucerons) et les Blattoptères (ex. Termites) (fig. 3B).

Chez les Odonates, Éphémères et Plécoptères, regroupant des espèces aux nymphes aquatiques, il est possible de constater des adaptations structurales et physiologiques très poussées. En effet, pour de tels ordres, aux structures nymphales très différentes des formes adultes, le terme naïade est employé comme synonyme de nymphe. Pour les Éphémères, un stade intermédiaire est remarqué entre le stade nymphal et adulte : il s’agit du stage subimago. Ce dernier est caractérisé par un individu montrant des ailes fonctionnelles et devant muer une dernière fois avant d’être complètement mature.

De plus, chez d’autres catégories d’Insectes hémimétaboles comme les Orthoptères et la plupart des Hémiptères (ex. Punaises), les formes immatures et adultes ont en commun des caractéristiques structurales et occupent les mêmes biotopes. Leur métamorphose est plutôt simple ce qui leur vaut le qualificatif d’Insectes paurométaboles.

Chez les Archéognathes et quelques autres familles d’Hémiptères, des formes immatures immobiles semblables à des nymphes holométaboles sont observées entre les stades nymphal et adulte. Ces stades intermédiaires sont nommés stades nymphoïdes ; les Insectes en question sont alors qualifiés de néométaboles.

Les Insectes holométaboles présentent des individus immatures totalement différents des imagos aussi bien dans leur morphologie que dans leur écologie. Ceci s’explique par leurs niches écologiques très spécifiques et plus particulièrement celles de type alimentaire. Après l’éclosion, les larves connaissent plusieurs stades de croissance (3 à 7 généralement) jusqu’à atteindre le stade nymphal (fig. 5A). L’ébauche des ailes se forme chez la nymphe à partir des bourgeons cellulaires internes appelées disques imaginaux alaires (fig. 5C). C’est pourquoi les Insectes holométaboles sont qualifiés d’endoptérygotes. Les larves étant généralement d’importants consommateurs, les nymphes ne s’alimentent pas. Durant ce stade nymphal, des réactions métaboliques et des changements structuraux profonds à l’origine de l’émergence des formes adultes ont lieu. Chez les Lépidoptères (ex. Papillons), la nymphe est nommée chrysalide du fait de la présence d’une enveloppe à la forme imaginale (fig. 1) et est généralement abritée au sein d’un cocon fabriqué lors du dernier stade larvaire. Chez les Diptères et plus particulièrement chez les Brachycères (ex. Mouches), la nymphe est nommée pupe et se développe dans un type de cocon appelé puparium.

Au cours de l’évolution, l’holométabolie apparaît au Permien, entre 250 et 300 Ma, et est à l’origine d’un groupe monophylétique formé des Diptères, des Lépidoptères, des Coléoptères (ex. Coccinelles) et des Hyménoptères (ex. Abeilles) (fig. 5B).

Les changements morphologiques observés lors de la métamorphose complète des Insectes holométaboles s’accompagnent de phénomènes internes remarquables. En effet, une dissection de la nymphe permet de montrer que les tissus sont réduits en une bouillie au sein de laquelle se résolvent l’ensemble des organes larvaires. Il s’agit de l’histolyse. Ce processus est ensuite suivi d’une reconstruction de nouveaux tissus : on parle d’histogenèse.    

Une telle transition développementale est programmée et régulée par des mécanismes complexes faisant intervenir à la fois des paramètres externes et des facteurs internes. Qu’en est-il des facteurs responsables de l’initiation de la métamorphose ?

L’initiation de la métamorphose et les acteurs moléculaires impliqués dans cette transition développementale

À ce jour, les facteurs internes responsables de l’initiation de la métamorphose sont bien connus et décrits chez plusieurs modèles Insectes. En effet, il est question de deux grandes familles d’hormones à savoir les ecdystéroïdes et l’hormone juvénile.

Les ecdystéroïdes, dont les formes les plus actives sont l’ecdysone et la 20-hydroxyecdysone (20E), sont produites au sein de la glande prothoracique suite à sa stimulation par l’hormone prothoracicotrope ou PTTH. Cette dernière est synthétisée dans le cerveau par des cellules neurosécrétrices des corps cardiaques : il s’agit d’une neurohormone. Il est possible de remarquer que chaque période de biosynthèse d’ecdystéroïdes est précédée par une production accrue de PTTH. La sécrétion de PTTH résulte d’un signal neuronal en lien avec la taille de la larve. Par ailleurs, la libération de PTTH est conjointe à celle d’une autre hormone produite par des glandes sécrétrices cérébrales appelées corps allates durant les différents stades larvaires : l’hormone juvénile inhibe la biosynthèse de PTTH au cours du dernier stade larvaire. Un tel basculement de l’équilibre hormonal conduit à l’entrée de l’organisme dans une phase de transformation : la métamorphose (fig. 6).

Les hormones telles que l’ecdysone et la 20E interviennent dans un grand nombre de voies métaboliques. En effet, l’action de ces hormones dépend de la présence de récepteurs spécifiques au sein des tissus cibles. De tels récepteurs peuvent être retrouvés dans de nombreux tissus, conférant ainsi une action globale aux hormones. Toutefois, certains récepteurs se retrouvent exclusivement dans certains tissus voire seulement quelques cellules, donnant alors un rôle spécifique aux hormones.

En quoi ces hormones sont-elles des acteurs majeurs intervenant dans le contrôle du développement post-embryonnaire et plus spécifiquement dans la métamorphose chez les Insectes ?

Le contrôle du développement post-embryonnaire et de la métamorphose chez les Insectes holométaboles

Le contrôle du développement post-embryonnaire et de la métamorphose fait intervenir le système nerveux ainsi que les glandes productrices d’hormones dont une, l’hormone juvénile. Celle-ci est impliquée dans de nombreux processus physiologiques. Tout d’abord, cette hormone permet le maintien des caractères larvaires chez les Insectes. En effet, l’hormone juvénile inhibe l’expression des récepteurs à la 20E au niveau de tissus cibles (fig. 7).

La 20E, responsable du phénomène de mue, permet de répéter l’état de développement antérieur et favorise les mues larvaires. Néanmoins, une augmentation majeure du taux circulant en 20E conjointe à une diminution drastique du taux circulant en hormone juvénile conduit à l’engagement de la larve dans le processus de métamorphose (fig. 6). De plus, un second pic de 20E survient quelques heures après le premier et peut être 10 fois supérieur à ce dernier. Il entraîne la mise en place de la nymphe, soit la chrysalide chez les Lépidoptères.

En détail, la 20E agit sur plusieurs organes cibles à un niveau cellulaire, et ce, durant le développement post-embryonnaire. Cette hormone possède un effet dit pléiotrope. Lors du développement post-embryonnaire, la 20E agit sur l’épiderme et permet la formation de la nouvelle cuticule au cours de la mue. Elle joue aussi un rôle dans la différenciation et la prolifération des cellules imaginales lors de la métamorphose. À une échelle moléculaire, quel est le mode d’action de la 20E ?

La 20E, une hormone stéroïdienne, traverse passivement la membrane plasmique des cellules cibles. Une fois dans le milieu intracellulaire, la 20E se fixe sur son récepteur cytoplasmique : le récepteur à l’ecdysone (EcR). Une autre protéine, appelée Ultraspiracle (USP), s’associe au dimère pour former un complexe protéique intracellulaire. Ce dernier transite au sein de la cellule et entre dans le noyau par les pores nucléaires. Une fois dans le noyau, ce complexe agit comme un facteur de transcription et permet l’expression de gènes dits précoces. Ceux-ci codent pour un récepteur nucléaire E75 qui se fixe sur l’ADN et déclenche la transcription de gènes intermédiaires codant pour une protéine : HR3. Cette dernière agit également comme un facteur de transcription et accroit l’expression de gènes tardifs. Ces gènes permettent la synthèse d’un récepteur nucléaire, FTZ, qui régule la transcription de gènes codant d’une part pour des protéines cytosquelettiques (actine et tubuline) et d’autre part pour des protéines régulatrices du cycle cellulaire : les cyclines. De ce fait, FTZ agit indirectement sur la différenciation des cellules et régule la prolifération cellulaire (blocage en phase G2/M) (fig. 8).

Après avoir décrit les mécanismes moléculaires sous-jacents à l’induction et au contrôle de l’entrée en stade nymphal pour des Insectes holométaboles, comment expliquer l’existence de la métamorphose chez les Insectes ?

Apparition et évolution de la métamorphose chez les Insectes

Les Insectes constituent un groupe au fort succès évolutif du fait de l’existence de plusieurs formes de développement (fig. 9). Les Insectes ont divergé de leurs ancêtres aquatiques et ont commencé à explorer les terres il y a plus de 450 millions d'années. Ces premiers Insectes terrestres étaient similaires aux Archéognathes et aux Zygentoma d'aujourd'hui. Ces Insectes primitivement sans ailes avaient un développement amétabole.

Les Insectes sont les seuls invertébrés à avoir évolué dans le milieu aérien pendant plus de 100 millions d'années jusqu'à l'apparition des Ptérosaures à la fin du Trias. Le vol est un mode de locomotion permettant de réduire la prédation, de se déplacer rapidement entre plusieurs milieux riches en ressources nutritives et d'entreprendre des dispersions à longue distance. L'évolution des ailes et du vol ont cependant posé des problèmes dans le développement de ces organismes. Les premières adaptations ont conduit à l’apparition d’un nouveau processus développemental : la métamorphose. En effet, au lieu de se développer sous forme de petites ailettes articulées, la croissance des ailes chez les juvéniles a eu lieu dans des bourgeons alaires immobiles, qui se sont ensuite transformés en ailes articulées chez les adultes. Un deuxième changement lié aux ailes, observé aujourd’hui chez les Insectes ailés ou ptérygotes, se caractérise par une mue imaginale conduisant à l’état adulte. L'arrêt de l’exuviation chez les adultes permettrait de rendre l'aile très légère. Cette perte de poids s’explique par la mort des cellules épidermiques sécrétant la cuticule de la membrane de l'aile après l'émergence de l'adulte. Toutefois, sans ces cellules, la cuticule de la membrane de l'aile ne peut pas être reconstituée. Les seuls Insectes présents à ce jour et montrant une dernière mue après la mue imaginale sont les Éphémères, organismes très basaux phylogénétiquement et qui se définissent par un stade subimago ailé. Les subimagos ont des ailes épaisses et volent très maladroitement. Fait intéressant, la perte de la mue des adultes semble être irréversible : deux groupes d'Insectes parasites, les Poux et les Puces, sont des animaux aptères à l'âge adulte mais aucun ne montrent de mue à l’état adulte.

L'évolution du vol introduit alors la métamorphose incomplète. Les Insectes connaissant ce type de développement possèdent un stade immature appelé nymphe. Les nymphes ressemblent généralement à l'adulte mais n'ont pas d'ailes. Les bourgeons alaires externes apparaissent pendant la croissance nymphale. Cependant, ces bourgeons alaires se transforment en ailes fonctionnelles avant la dernière mue. Par ailleurs, les nymphes et les adultes occupent généralement des habitats similaires et exploitent des sources de nourriture semblables. Ainsi, la grande mobilité de l'adulte chez les Insectes hémimétaboles a probablement ouvert la voie à l’apparition de la métamorphose complète.

L'évolution des Insectes hémimétaboles impliquerait principalement des altérations du développement post-embryonnaire. Néanmoins, le passage au développement holométabolique, suggérerait une altération fondamentale du développement embryonnaire pouvant expliquer la non ressemblance de la larve avec l'adulte. Les adaptations des stades larvaire et adulte ont été découplées sur le plan du développement, ce qui a permis l'évolution d'un stade larvaire avec une motilité réduite mais une capacité accrue à exploiter les ressources alimentaires sans affecter les spécialisations des adultes pour la dispersion et la reproduction. Cette innovation du développement de ces Insectes a entraîné la diversification et la radiation rapides des espèces au sein du groupe des Insectes holométaboles.

Les plus anciens fossiles sans équivoque de larves holométaboles datent d'environ 320 millions d'années. Curieusement, à cette époque des Insectes « géants », les premiers organismes holométaboles étaient de petite taille. Cet attribut a peut-être permis d'exploiter des niches qui n'étaient pas disponibles ou non productives pour les formes adultes de plus grande taille. Par la suite, une diminution de la concentration atmosphérique en dioxygène aurait pu condamner les formes géantes, ayant une activité métabolique accrue, au profit des petites formes holométaboles ayant ensuite rayonnées dans de multiples biotopes.

En conclusion, la métamorphose chez les Insectes a permis une diversification des espèces. Une multitude de niches écologiques a ainsi pu être occupée, ce qui a conduit à l’apparition de concurrences vitales entre certains organismes au profit d’autres espèces ayant des attributs physiologiques et structuraux plus adaptatifs. Par ailleurs, il y a 200 Ma, en même temps que la diversification des plantes à fleurs et des Vertébrés, certains groupes d’Insectes ont été favorisés grâce à des processus de transformation leur permettant alors d’occuper plusieurs milieux. Cette plasticité génétique a favorisé l’apparition de nombreuses adaptations, se traduisant par une augmentation des possibilités de développement et une diversité phylogénétique. À travers la mise en place de la métamorphose, les Insectes ont ainsi emprunté une voie évolutive à l’origine de leur spectaculaire radiation phylogénétique et de leurs nombreux rôles écologiques indispensables au fonctionnement des communautés biotiques.   

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