La métamorphose, rencontrée chez de nombreux animaux appartenant à divers embranchements du vivant tels que les Échinodermes, Mollusques, Arthropodes, Vertébrés (dont les Amphibiens) (fig. 1) correspond aux processus développementaux par lesquels un organisme passe d’une forme dite larvaire à une forme adulte. Au cours de cette transition développementale, d’importants changements morphologiques, histologiques, physiologiques ou encore comportementaux se manifestent.

La métamorphose est un phénomène qui a fasciné et fascine encore une grande partie des chercheurs en biologie. En effet, elle représente l’un des plus vieux modèles expérimentaux à propos de l’étude des mécanismes impliqués dans le développement et l’organisation post-embryonnaire des Vertébrés. Aussi, elle figure comme modèle dans l’étude des mécanismes de régulation hormonale du développement. De nos jours, avec les outils moléculaires et génétiques, la métamorphose reste un modèle expérimental pour de nombreuses études.

En quoi la métamorphose est-elle une transition développementale spectaculaire ? Comment est-elle contrôlée et régulée chez les Amphibiens ?

La métamorphose des Amphibiens : principes généraux

Au cours de la métamorphose chez les Amphibiens, d’importantes modifications anatomiques et comportementales sont remarquées.

Les modifications anatomiques liées à la métamorphose

La métamorphose chez les Amphibiens Anoures (Grenouilles et Crapauds) montre les transformations anatomiques les plus remarquables au sein du groupe des Chordés. Ce phénomène post-embryonnaire implique la plupart sinon tous les organes de la larve. La métamorphose permet le développement de nouveaux organes spécifiques à l’adulte. Au sein de cette transition développementale, il est observé trois types de transformations morphologiques majeures :

• La disparition des organes spécifiques du têtard : résorption de la queue par exemple.
• L’apparition d’organes spécifiques à l’adulte permise par la prolifération de cellules souches et par la différenciation de cellules et de tissus : développement des membres et des poumons entre autres.
• Un remodelage d’organes préexistants de sorte que la même fonction chez l’adulte soit sous tendue par des processus différents de ceux observés chez la larve.

La résorption de certains organes spécifiques à l’état larvaire

Chez la larve, certains organes connaissent une résorption au cours de la métamorphose. Par exemple, chez le Xénope (Xenopus laevis) (fig. 2), un organisme modèle, deux organes présents à l’état larvaire dégénèrent totalement : il s’agit de l’appendice caudal et des branchies.

L’appendice caudal est formé de l’association de plusieurs structures qui regroupent les nageoires dorsale et ventrale, l’épiderme, les vaisseaux sanguins, la moelle épinière, les muscles, etc. Ces différents tissus disparaissent lors de la résorption de la queue au cours de la métamorphose. Elle est permise par une apoptose suivie d’une accumulation de macrophages orchestrant des dégradations enzymatiques des tissus morts.

Les branchies disparaissent également au profit de poumons assurant une respiration aérienne chez l’adulte. Les branchies étant les seuls organes respiratoires chez la larve, elles se résorbent à la toute fin de la métamorphose, dès lors que les poumons sont développés et fonctionnels.

Le développement d’organes propres à l’état adulte

Au cours de la métamorphose du Xénope, les régressions d’organes observées ci-avant sont conjointes à l’apparition de structures morphologiques permettant à l’adulte de s’adapter à son nouveau milieu de vie. Les structures morphologiques nouvellement formées sont les poumons ainsi que les membres antérieurs et postérieurs (fig. 3).

La morphogenèse de ces structures ne s’effectue pas simultanément au cours du développement. En effet, les bourgeons des membres apparaissent aux stades larvaires tardifs : leur morphogenèse précède donc celle des poumons.

Tout comme pour l’appendice caudal, le développement de ces structures est contrôlé par des hormones, dont les mécanismes d’action seront détaillés plus loin dans cet article.

Le remodelage d’organes préexistants au cours de la métamorphose

Le passage de la larve à l’adulte s’effectue par réorganisation de certaines structures larvaires. Il n’est donc pas le résultat d’une néo-organogenèse complète. En effet, chez la larve, des organes internes ne se résorbent pas au cours de la métamorphose mais sont remodelés selon les changements de mode de vie que connait l’animal.

Plus précisément, la larve se nourrit de végétaux, elle est herbivore. Quant à l’adulte, il est prédateur et présente un régime carnivore. De plus, durant la métamorphose, les yeux latéraux de la larve migrent vers l’extrémité antérieure de la tête pour se trouver en position frontale chez l’adulte (fig. 4). C’est ainsi que l’adulte acquiert une vision binoculaire. Cette dernière offre une meilleure perception des distances au profit d'une vision périphérique plus réduite. Ces caractéristiques permettent entre autres une capture des proies plus efficace. Aussi, la structure de la mâchoire, la musculature et l’innervation connaissent également d’importants remaniements (fig. 4). Le changement de régime alimentaire s’accompagne d’un remodelage drastique de l’appareil digestif : des modifications morphologiques et physiologiques de l’épithélium intestinal sont observés.

Le système nerveux central connait aussi une profonde restructuration (fig. 4). Les régions connectées aux nouveaux organes ou tissus, comme les membres postérieurs, se développent de novo alors que celles associées aux structures larvaires régressent et/ou dégénèrent. Ceci permet des réorganisations indispensables à l’organisme connaissant des modifications morpho-anatomiques.

À côté des multiples transformations morphologiques, histologiques, et métaboliques vues ci-avant (fig. 5), la métamorphose se caractérise également par un changement notoire du comportement de l’animal.

La métamorphose : une transition développementale accompagnée d'une modification du comportement des individus

Chez les Amphibiens Anoures, la métamorphose est une transition développementale continue qui ne comprend pas de stade où l’organisme est isolé de son milieu tel le stade pupal chez les Insectes Diptères par exemple. Cette période critique du développement demande diverses adaptations comportementales.

La transition entre une respiration branchiale et une respiration pulmonée qui se déroule au cours des derniers jours de la vie larvaire s’accompagne de l’acquisition d’un nouveau comportement : la larve se rend régulièrement et se maintient à la surface de l’eau pour respirer. Aussi, le changement de régime alimentaire, passant de l’herbivorie à la carnivorie, s’effectue conjointement à l’apparition d’un comportement agressif de prédateur. Par ailleurs, certains Amphibiens changent d’écosystème en acquérant un mode de vie amphibie, voire strictement aérien, après une vie larvaire purement aquatique. De ce fait, la locomotion est drastiquement affectée par la métamorphose : la nage permise par ondulation de la queue chez la larve est remplacée par une nage ou une marche effectuée par les membres postérieurs nouvellement formés chez le juvénile.

La métamorphose engendre des modifications morpho-anatomiques mais aussi comportementales témoins d’un remaniement profond des fonctions physiologiques qui les sous-tendent. Ces changements sont soumis à un contrôle précis, impliquant entre autres des facteurs internes : les hormones.

La métamorphose des Amphibiens : contrôle et régulation

La métamorphose est une transition développementale génétiquement programmée. Son initiation fait intervenir des hormones aux rôles bien définis. En outre, d’autres acteurs, comme l’environnement, influencent l’initiation et le déroulement temporel de la métamorphose.

Les hormones thyroïdiennes et la métamorphose des Amphibiens

L’initiation de la métamorphose est un mécanisme exclusivement sous le contrôle hormonal. En 1912, Gudernatsch nourrit des têtards avec des extraits de thyroïde de Cheval. Il observa un déclenchement précoce de la métamorphose chez ces organismes. Plus tard, en 1915, Kendall montra que la substance active responsable de la métamorphose était une hormone thyroïdienne.

La métamorphose implique deux hormones thyroïdiennes : la tétraiodothyronine ou T4, aussi connue sous le nom de thyroxine, et la triiodothyronine ou T3. La première est sécrétée par la glande thyroïde dans le sang et est ensuite convertie par déiodinisation en T3, forme plus active des hormones thyroïdiennes.

L’augmentation du taux plasmatique des hormones thyroïdiennes T3 et T4 coïncide avec le début de la métamorphose (fig. 6). Chez le Xénope, le taux circulant d’hormones thyroïdiennes reste faible jusqu’au 30^ème jour, soit jusqu’au stade 54 du développement. Aucun changement morphologique n’est constaté durant cette période. À partir du stade 55, une augmentation considérable des taux plasmatiques de T3 et T4 est remarquée : l’organisme entre en métamorphose (pro-métamorphose). C’est à ce stade que la croissance larvaire s’accélère et que les premières modifications morphologiques apparaissent, avec le développement des bourgeons des membres postérieurs entre autres. C’est au climax de la métamorphose que les taux circulants en hormones thyroïdiennes atteignent leur maximum. Au cours de cette période, la larve ne se nourrit plus et poursuit sa transformation jusqu’à résorption complète de la queue. Ensuite, les taux d’hormones diminuent graduellement jusqu’à la fin de la métamorphose.

De plus, chez la larve venant juste d’émerger, des injections exogènes d’hormones provoquent une entrée en métamorphose de l’organisme. Ceci confirme le rôle des hormones thyroïdiennes dans cette transition développementale.

Par ailleurs, il est possible d’empêcher la réalisation de la métamorphose en bloquant la synthèse des hormones thyroïdiennes, en effectuant une ablation de la thyroïde chez une jeune larve. Cela conduit à une croissance de l’organisme sans modifications morpho-anatomiques et comportementales observées chez un individu témoin. Même après deux ans de vie, la larve thyroïdoectomisée montre les mêmes caractéristiques physiques hormis une taille plus importante (fig. 7).

L’ensemble des changements inhérents à la métamorphose et étudiés ci-avant sont sous le contrôle des hormones thyroïdiennes. La biosynthèse de ces hormones est elle-même soumise à un contrôle neuroendocrinien exercé par l’axe hypothalamo-hypophysaire. L’activité de la glande thyroïdienne varie selon les taux circulants de la thyréostimuline ou TSH. Cette dernière provoque la libération des hormones thyroïdienne indispensables à l’initiation et la régulation de la métamorphose (fig. 8). La TSH est produite durant les phases de pré- et pro-métamorphose, son taux diminue ensuite lors de la phase post-métamorphose.

Aussi, des expériences consistant en l’inhibition de l’action de l’hypothalamus sur l’hypophyse ont montré l’implication de l’hypothalamus dans la métamorphose. Ce dernier possède un effet stimulateur sur la métamorphose. En effet, la libération de TRH par l’hypothalamus stimule la synthèse et la sécrétion de TSH par l’hypophyse. De plus, les taux circulant de TRH suivent les mêmes cinétiques que celles des hormones thyroïdiennes et de la TSH.

En parallèle des hormones thyroïdiennes, responsables du déclenchement de la métamorphose des Amphibiens, d’autres hormones interviennent dans cette transition développementale.

Les hormones non thyroïdiennes impliquées dans la métamorphose

À côté de l’action fondamentale des hormones thyroïdienne, d’autres hormones jouent un rôle dans la régulation de la métamorphose. Les hormones corticoïdes sont connues pour leurs effets sur la morphogenèse des organismes (fig. 9) : une injection exogène d’hormones corticoïdes accélère la régression de la queue. De plus, ces hormones possèdent un effet bimodal sur la métamorphose des Amphibiens. En effet, des injections exogènes d’hormones corticoïdes abolissent les effets de faibles doses d’hormones thyroïdiennes, alors qu’elles potentialisent les effets de fortes doses de ces mêmes hormones.

La prolactine est une hormone inhibitrice de la métamorphose (fig. 9). Une forte dose de prolactine entraine une augmentation de la croissance chez la larve. Puis, d’autres hormones influenceraient le déroulement de cette transition développementale chez les Amphibiens. Il s’agit de la mélatonine, de la somatostatine et de la GnRH. En détails, la mélatonine et la somatostatine retardent la métamorphose, la GnRH accélère cette dernière en provoquant une augmentation du taux circulant en hormones thyroïdiennes.

La régulation de la métamorphose s’effectue par un ensemble neuroendocrinien complexe faisant intervenir de nombreux facteurs internes aux effets antagonistes. Cela rend possible un changement de comportement programmé génétiquement. Par ailleurs, la métamorphose connait aussi un contrôle soumis à des facteurs environnementaux.

L’environnement et ses effets sur la métamorphose

La lumière, la température, les ressources nutritives et l’eau, la densité de populations sont tous des facteurs pouvant présenter des effets sur la métamorphose chez les Amphibiens. La réponse des larves à ces différents facteurs se traduit par un haut degré de plasticité au sein des phénotypes développementaux. Cette plasticité implique une régulation de la métamorphose. En effet, ces facteurs tels les changements de l’habitat, la densité de population, la prédation, peuvent inhiber la croissance de la larve avant même le début de la transition développementale. Par ailleurs, ils peuvent stimuler la métamorphose s’ils surviennent au cours de cette dernière.

Le facteur température est un des facteurs environnementaux les plus étudiés dans la régulation de la métamorphose. Des températures élevées tendent à stimuler la croissance des larves et accélérer la métamorphose. Chez le Xénope, la période comprise entre l’éclosion et le développement des membres antérieures dure environ 9 mois et se réalise à une température avoisinant les 15 °C. Aussi, à la fin de cette période, la larve connait une quarantaine de jours à 22 °C. Ceci est responsable d’une induction de la métamorphose par synthèse d’hormones thyroïdiennes.

Les ressources nutritives, la présence d’eau et la concentration en sels minéraux sont autant de facteurs intervenant dans la régulation de la métamorphose. En effet, l’iode est un élément indispensable à la biosynthèse des hormones thyroïdiennes, sa concentration dans l’eau ou dans la nourriture influence donc la transition développementale.

La plasticité des processus développementaux et notamment le déroulement temporel de la métamorphose laisse aux Amphibiens une importante adaptabilité permettant une survie au sein d’environnements changeants.

Le contrôle de la métamorphose des Amphibiens par les hormones thyroïdiennes (fig. 10) définit quatre périodes spécifiques selon les taux circulant en hormones thyroïdiennes. On distingue alors la pré-métamorphose, la pro-métamorphose, le climax et la période post-métamorphose. Chacun de ces quatre découpages temporels connait également des divisions en plusieurs stades développementaux selon des critères morphologiques et physiologiques.

La métamorphose des Amphibiens : une succession de différents stades

À la fin des années 1940, plusieurs zoologistes ont traité de la question des différents stades observés au cours de la métamorphose du Xénope. Pour ce faire, ils se sont intéressés aux critères morphologiques et histologiques de cet animal. Selon ces études, se présentent 66 stades numérotés de 1 à 66 et répartis au sein de quatre grandes phases : la pro-métamorphose, la pré-métamorphose, le climax et la période de post-métamorphose (fig. 11).

La pré-métamorphose

La pré-métamorphose est la période comprise entre l’embryogenèse des stades larvaires précoces et le début de l’augmentation des taux circulants en hormones thyroïdiennes (fig. 6). En détails, les premiers stades, du stade 1 au stade 35, concernent exclusivement le développement embryonnaire de l’animal. L’éclosion de la larve se déroule au stade 35, soit environ deux jours après la fécondation. S’ensuit, jusqu’au stade 44, un allongement du corps et la formation d’organes tels les branchies, un intestin spiralé et la bouche. Au stade 45, soit au quatrième jour de vie larvaire, un régime herbivore est acquis. Les bourgeons des membres postérieurs apparaissent au stade 46, suivis par ceux des membres antérieurs au stade 48. Ensuite, au cours des stades 47 à 54, les membres postérieurs s’accroissent et la larve montre des mouvements d’abduction. Cette phase de pré-métamorphose prend fin au stade 54 : la synthèse des hormones thyroïdiennes débute.

La pro-métamorphose

La pro-métamorphose est une phase concernant le développement des stades 54 à 59. Au cours de ces derniers, la larve acquiert la capacité à synthétiser les hormones thyroïdiennes. En effet, il est constaté une augmentation des taux plasmatiques en T3 et T4 à partir du stade 54 (fig. 6). C’est à ce moment que la croissance de la larve s’accélère. Aussi, des modifications morphologiques portant sur les membres néoformés sont remarquées : les doigts des membres postérieurs se munissent de griffes et la palmure devient visible. Jusqu’alors les membres antérieurs restaient réduits au sein de l’atrium. À partir du stade 58, ceux-ci s’accroissent et se placent le long du corps de l’animal.

Le climax de la métamorphose

Le climax s’apparente à l’apogée de la métamorphose, elle concerne les stades 60 à 64. Au cours de cette phase, le taux circulant en hormones thyroïdiennes est au maximum. Le climax montre d’importants changements morphologiques et histologiques : résorption d’organes larvaires et formation de nouveaux organes fonctionnels propres à l’adulte. En effet, les branchies régressent durant les stades 61 et 62 quand les poumons acquièrent progressivement leur fonction respiratoire. Les membres postérieurs sont complètement développés et permettent à l’organisme de se mouvoir selon un mode de locomotion appendiculaire fonctionnel.

La post-métamorphose

Finalement, aux stades 65 et 66, le Xénope juvénile possède l’ensemble des caractères morphologiques retrouvés chez l’adulte. À l’issue de la métamorphose, l’animal ne connaîtra plus de modifications anatomiques majeures hormis une croissance et l’acquisition d’une maturité sexuelle marquant la transition juvénile-adulte.

En conclusion, le développement post-embryonnaire des Amphibiens, qualifié de développement indirect, est caractérisé par le fait qu’après l’embryogenèse survient une phase larvaire. La larve montre des différences morpho-anatomiques majeures en comparaison aux adultes de la même espèce. Ce n’est qu’après de profondes modifications que la larve ressemblera à l’adulte. Ici, les changements anatomiques et physiologiques conduisant à l’état adulte s’effectuent de façon échelonnée dans le temps : une métamorphose se produit. Cette dernière marque le passage d’un certain type d’organisation à un autre.

Chez les Amphibiens, la métamorphose engendre des modifications importantes de l’appareil respiratoire, et par voie de conséquence, des changements de l’appareil circulatoire. Aussi, des changements de l'appareil digestif induisent un changement du régime alimentaire. En outre, des modifications de l’anatomie externe sont constatées : des membres apparaissent alors que la queue régresse. Toutes ces modifications témoignent de profonds changements physiologiques et biochimiques. La métamorphose des Amphibiens est le résultat de l’action d’hormones thyroïdiennes. Par ailleurs, des facteurs externes comme la lumière, la température, les ressources nutritives ou encore la densité de population favorisent ou retardent cette transition développementale.

Tant chez les Amphibiens que chez d’autres groupes animaux (Arthropodes, Mollusques, Échinodermes), la métamorphose traduit des changements brusques et irréversibles soumis à un contrôle endocrinien. Une modification de l’équilibre hormonal déclenche des phénomènes destructifs tels une histolyse, et constructifs, comme l’histogenèse et la morphogenèse. En cela, le caractère spectaculaire de la métamorphose fascinant de nombreux chercheurs est vérifié.

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