Parmi les différents ordres d'Insectes, les Lépidoptères forment l'un des groupes les plus diversifiés et les plus abondants en termes de nombre d'espèces. Ses membres participent au fonctionnement et à la stabilité des écosystèmes terrestres et aquatiques. Les stades larvaire et adulte sont étroitement associés aux plantes : les larves se nourrissent de racines, de tiges et/ou de feuilles grâce à leurs pièces buccales broyeuses, alors que les adultes visitent des fleurs et prélèvent du nectar par leur trompe ce qui en fait des pollinisateurs essentiels pour de nombreuses plantes à fleurs.

La reproduction des Lépidoptères se produit dès lors que les adultes ont atteint un état de maturité sexuelle. La maturation sexuelle est la période du cycle de vie au cours de laquelle s’effectuent l'ontogenèse du comportement sexuel et la maturation de l’appareil reproducteur. L'orchestration de tels changements comportementaux et morpho-anatomiques est finement synchronisée avec le succès de la reproduction. Par exemple, les Lépidoptères acquièrent la capacité d’émettre et de percevoir des signaux chimiques sexuels lorsqu’ils ont acquis la capacité à engendrer une descendance. Il est aussi bien établi que cette synchronisation est régulée par des facteurs endogènes, notamment des hormones, agissant aussi bien sur l’appareil reproducteur que sur le système nerveux. Par exemple, chez la femelle Agrotis ipsilon, l’hormone juvénile (JH) est simultanément impliquée dans la mise en place du comportement d'appel, la production de phéromones sexuelles et dans la maturation des ovocytes ou œufs. Chez les mâles de cette même espèce, la JH intervient dans la réponse comportementale à la phéromone sexuelle femelle concomitamment à son effet sur la maturation des organes reproducteurs.

La maturation des appareils reproducteurs

La pérennité des espèces résulte de la capacité des organismes à produire une descendance viable. Chez les Lépidoptères, l’embryon se développe à l'extérieur de la femelle, au sein d’un œuf. Ce dernier contient des composés essentiels au développement embryonnaire et de l’énergie s'accumulant lors de la maturation des ovocytes dans l'ovaire de la femelle.

Le développement ovarien et la maturation des oeufs

L’appareil reproducteur femelle se compose d'ovaires constitués d’ovarioles, de glandes accessoires, d’une spermathèque, d'oviductes et d'une bourse copulatoire (fig. 1A). Chez les adultes venant tout juste de sortir de la chrysalide (phénomène appelé émergence), les ovarioles sont fines, transparentes et ne portent pas d'œufs. Au cours de la maturation sexuelle, les ovarioles grossissent, deviennent plus épaisses et plus compactes. Les ovules se développent de façon asynchrone à l'intérieur de l'ovaire en accumulant de l'eau, des lipides, des protéines ainsi que des sucres. Les ovules situés dans la partie inférieure de l'ovariole maturent en premier. Puis, les oviductes se développent et accueillent les premiers œufs matures. La maturation des ovaires s’effectue en moyenne en quelques jours après émergence (fig. 1B).

La maturation de l’appareil reproducteur mâle

La maturation des testicules et la migration des spermatozoïdes

L’appareil reproducteur mâle comprend deux testicules fusionnés produisant des amas de spermatozoïdes, deux canaux déférents, deux vésicules séminales, un canal éjaculateur (ou duplex) et deux glandes sexuelles accessoires excrétant des protéines séminales (fig. 2). Comme chez les femelles, l’appareil reproducteur mâle subit des changements morpho-anatomiques et fonctionnelles au cours de la vie adulte. En effet, peu après l'émergence, les testicules involuent rapidement. Par exemple, chez le mâle Agrotis ipsilon, ce phénomène commence le premier jour de la vie adulte et se termine le cinquième jour post-émergence (fig. 3).

L’involution testiculaire pourrait être liée à une réduction de la spermatogenèse et/ou à la migration des amas de spermatozoïdes des testicules vers le canal éjaculateur. Cependant, des travaux ont montré que la production de spermatozoïdes se déroule principalement avant l'émergence, lors du stade chrysalide. L’involution testiculaire résulterait alors de la migration des amas de spermatozoïdes au cours de la vie adulte. En effet, il est connu que la libération de amas de spermatozoïdes par les testicules est constante chez les mâles adultes.

Le développement des glandes sexuelles accessoires et la formation du spermatophore

Les glandes sexuelles accessoires sont également fortement remodelées au cours de la vie adulte des Lépidoptères mâles. Bien que leurs modifications morpho-fonctionnelles soient peu connues, certaines études rapportent que ces glandes subissent une croissance en longueur considérable et présentent un changement de coloration probablement dû à l'accumulation de pigments (fig. 4). Cette dernière est concomitante à une augmentation de la biosynthèse des protéines séminales. Les protéines séminales sont essentielles à l'activation des spermatozoïdes (en leur fournissant des nutriments) et à la formation du spermatophore (une poche contenant les spermatozoïdes et transmise à la femelle lors de l'accouplement).

Parallèlement aux modifications morpho-fonctionnelles de l’appareil reproducteur, la maturation sexuelle des Lépidoptères implique aussi la mise en place de différents comportements.

De la rencontre des partenaires sexuels à l'accouplement :  développement des comportements sexuels au cours de la maturation sexuelle

Chez les Lépidoptères, la reproduction implique la rencontre des partenaires sexuels et est généralement suivie d’un accouplement. Le rapprochement des sexes implique des processus complexes de recherche de partenaires, notamment à travers une communication chimique entre les femelles et les mâles mise en place à l’issu de la maturation sexuelle.

La production de phéromones sexuelles et le comportement d'appel chez la femelle

Quelques jours après l’émergence, dès lors que la maturation sexuelle est complète, les femelles se mettent à produire des molécules odorantes très attractives pour les mâles : les phéromones sexuelles. Les phéromones sexuelles sont synthétisées et libérées par la glande à phéromones sexuelles situées entre les 8e et 9e segments abdominaux. Les phéromones sexuelles sont composées d'acides gras insaturés à plusieurs composants (10 à 18 hydrocarbures à chaîne droite) avec des extrémités oxydées (alcools, aldéhydes, acétates, etc.). Ces molécules odorantes sont synthétisées à partir d'acétyl-CoA, suivies d'un raccourcissement de chaîne, d'une désaturation et d'une réduction. Par ailleurs, un neuropeptide, appelé neuropeptide activant la biosynthèse des phéromones (PBAN), régule la biosynthèse et la libération des phéromones sexuelles chez les Lépidoptères femelles.

L'émission de phéromones sexuelles se déroule lors d'un comportement d'appel stéréotypé qui se caractérise par un soulèvement de l'abdomen favorisant la dispersion des molécules (fig. 5). Une fois dans l'air, les panaches de phéromones sexuelles sont dispersés par le vent.

Détection des phéromones sexuelles et réponse comportementale du mâle

La détection des phéromones sexuelles femelles et la réponse comportementale associée supposent l'existence d'organes impliqués dans la reconnaissance de ces odorants. Chez les Lépidoptères mâles, ces organes constituent le système olfactif, système sensoriel particulièrement développé au regard des autres sens.

Le système nerveux périphérique et la détection des phéromones sexuelles femelles

Les antennes des mâles détectent les phéromones sexuelles femelles grâce à des neurones olfactifs spécifiques (Phe-ORN). Ces neurones sont situés au sein de sensilles exclusivement impliquée dans l'olfaction (fig. 6). Les molécules phéromonales entrent dans la sensille par des pores et se lient aux récepteurs olfactifs (OR) placés sur la membrane des dendrites des Phe-ORN. À ce jour, les OR sont très bien étudiés chez la Drosophile et sont fortement conservées chez les Insectes. De plus, les Phe-ORN sont très spécifiques et ne répondent qu'à quelques molécules similaires voire à une seule molécule phéromonale. Par exemple, chez le mâle A. ipsilon, OR3 est un OR fortement exprimé et est spécifique d'un composé phéromonal à savoir le (Z)7-12:Ac.

Le système nerveux central et la réponse orientée des mâles vers les phéromones sexuelles femelles

Après détection des phéromones sexuelles femelles au niveau des Phe-ORN, les messages nerveux émis atteignent le cerveau et plus spécifiquement le centre olfactif primaire nommé lobe antenne (AL). Ce dernier est composé de glomérules impliqués dans l'intégration du message phéromonal. Après intégration, un nouveau message nerveux est émis et circule au travers des neurones descendants et motoneurones entrainant une réponse comportementale adaptée. Chez les mâles de plusieurs espèces de Lépidoptères (ex. A. ipsilon), cette réponse comportementale se caractérise par un vol stéréotypée en présence de phéromones sexuelles femelles. En effet, dans la nature, les mâles effectuent généralement des vols planaires aléatoires au cours desquels les antennes collectent une multitude d'informations olfactives.

Lorsqu'un panache de phéromones sexuelles est détecté, le mâle fait face au vent et interrompt son vol aléatoire et se dirige vers la source de phéromones : il pratique un vol orienté. Étant donné que les turbulences de l'air ambiant rendent les panaches de phéromones intermittents et filamenteux, le mâle peut perdre le contact avec le panache de phéromones sexuelles pendant le vol orienté. Il adopte ainsi une trajectoire en zigzag perpendiculaire à la direction du vent, qui devient de moins en moins ample à mesure que le mâle s'approche de la source phéromonale (fig. 7).

Chez le mâle A. ipsilon, une plasticité olfactive âge-dépendante a été constatée au cours de la maturation sexuelle. En effet, la réponse comportementale à la phéromone sexuelle augmente avec l’âge et atteint son maximum après 5 jours de vie adulte (fig. 8). L’origine de cette plasticité réside au sein du système nerveux central et non au niveau du système nerveux périphérique puisque les antennes sont fonctionnelles dès l’émergence du papillon, alors que la sensibilité des neurones des AL augmente en avec l’âge (fig. 8). Par ailleurs, cette plasticité olfactive est phéromone dépendante, c’est-à-dire qu’une exposition du jeune mâle à la phéromone sexuelle induit la maturation du système olfactif central. Cette dernière n’est toutefois pas affectée par des odeurs de plante.

Suite au rapprochement des partenaires sexuels, les mâles de nombreuses espèces de Lépidoptères effectuent des parades nuptiales complexes, souvent caractérisées par un vol autour de la femelle. L'accouplement fait suite à une série de comportements entre partenaires sexuels et est réalisé par le transfert de spermatophore du mâle à la femelle. Le mâle insère son édéage à travers l'ouverture copulatoire de la femelle et dépose le spermatophore dans la bourse copulatoire (fig. 1A).

Les mécanismes contrôlant le développement des comportements sexuels ainsi que la maturation du système reproducteur chez les lépidoptères femelles et mâles impliquent des facteurs hormonaux.

Le contrôle hormonal de la maturation sexuelle des Lépidoptères

Chez les Lépidoptères, la JH est responsable de la coordination des comportements sexuels avec la physiologie de l’appareil reproducteur aussi bien chez les femelles que chez les mâles adultes. Par exemple, chez les femelles Agrotis ipsilon, la JH est impliquée dans le comportement d'appel et la production de phéromones sexuelles, ceci en coordination avec son action sur la maturation des ovocytes. Chez les mâles de cette même espèce, la JH est un acteur majeur dans la réponse comportementale aux phéromones sexuelles femelles, concomitamment à son action sur la maturation des glandes sexuelles accessoires.

La biosynthèse de l’hormone juvénile et sa voie de signalisation

La JH est une molécule lipophile produite et libérée dans l'hémolymphe par les corps allates, une paire de glandes endocrines connectées au cerveau. Cette hormone intervient notamment dans la reproduction : la majorité de ses actions sont médiées par un complexe protéique nucléaire composé de deux facteurs de transcription à savoir méthoprène (Met) et taiman (Tai). Associé à la JH, le complexe Met-Tai se lie aux promoteurs des gènes cibles de la JH et régule ainsi leur expression, comme le gène homologue 1 de Krüppel (Kr-h1), codant pour un autre facteur de transcription se liant à la JH et intervenant en aval du complexe Met-Tai.

La régulation de la maturation des appareils reproducteurs par l’hormone juvénile

La JH a un rôle majeur dans la maturation des appareils reproducteurs des Lépidoptères, et plus largement des Insectes. En effet, une augmentation du taux circulant en JH est corrélée au développement des ovaires et à la maturation des ovocytes, ainsi qu’au développement des glandes sexuelles accessoires et à la production de protéines séminales. Par ailleurs, Met et Kr-h1 sont fortement exprimés dans les ovaires et plus spécifiquement dans la membrane des ovocytes. Ces récepteurs à la JH sont également retrouvés dans les glandes sexuelles accessoires.

Des injections d’ARN interférent ou ARNi (acide ribonucléique simple ou double brin qui interfèrent avec un ARN messager spécifique et qui cause sa dégradation et diminue ainsi sa traduction en protéine) ciblant les ARN messagers Met et Kr-h1 chez des individus venant d’émerger entraînent un ralentissement considérable du développement ovarien et ovocytaire chez la femelle, puis limitent la maturation des glandes sexuelles accessoires et la production de protéines séminales chez les mâles (fig. 9). Tous ces constats confirment ainsi l'implication de la JH et des acteurs de sa voie de signalisation dans la maturation des appareils reproducteurs chez les Lépidoptères.

Le rôle de l’hormone juvénile dans l’ontogenèse des comportements sexuels

Outre son action sur les appareils reproducteurs, la JH régule l’ontogenèse des comportements sexuels chez les Lépidoptères. Par exemple, une augmentation du taux circulant en JH chez les jeunes femelles favorise le comportement d’appel. De plus, des injections de Met chez des femelles sortant de leur chrysalide augmentent leur taux d'accouplement. Quant aux mâles, l'ablation des corps allates réduit considérablement la réponse des neurones du l’AL aux phéromones sexuelles femelles, bien qu’un rétablissement de cette réponse soit constaté après une injection de JH.

L’action de la JH dans le développement des comportements sexuels s’effectue au travers des acteurs de sa voie de signalisation. Chez les femelles adultes Grapholita molesta et Helicoverpa armigera, Met et Kr-h1 sont fortement exprimés dans le cerveau, tout comme dans les AL du mâle adulte A. ipsilon. En outre chez ces derniers, des injections d’ARNi dirigés contre Met et Kr-h1 provoquent une diminution considérable de la réponse comportementale aux phéromones sexuelles femelles (fig. 10).

La maturation sexuelle est un trait d’histoire de vie, autrement dit une période affectant directement la valeur sélective ou fitness des individus de par ses effets sur la fécondité. Cette valeur sélective peut être modulée selon les pressions de sélections que subissent les organismes. En l’occurrence, la maturation sexuelle est liée à des pressions sélectives biotiques telles que la compétition intraspécifique (choix des partenaires sexuels) et abiotiques comme l’alimentation. À ce jour, des travaux de recherche s’intéressent particulièrement à ce dernier aspect chez les Lépidoptères (fig. 11).

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