Nous savons tous ce qu’est un arbre, pourtant si on nous en demande une description précise sommes-nous capables de la donner ? Où plaçons-nous la distinction entre un arbre, un arbuste ou un arbrisseau ? Ces grandes plantes constituent pourtant les forêts que nous connaissons tous, qu’elles soient composées de feuillus ou de résineux (fig.1). Un arbre se définit botaniquement comme une plante vivace terrestre présentant des tissus ligneux épais et rigides, qui se développe en hauteur à plus de sept mètres. Comment des organismes aussi massifs, pouvant atteindre les 80 m de hauteur, assurent-ils leurs fonctions vitales ? Ces organismes sont radicalement différents de notre référentiel animal de par leur mode de vie fixée, ainsi l’exploration de leur fonctionnement révèle des phénomènes biologiques passionnants. Les relations qu’ils établissent avec d’autres êtres vivants, souvent invisibles pour les promeneurs, sont d’une diversité et d’un fonctionnement fascinants.

En effet, les arbres se nourrissent, se défendent et communiquent grâce à des associations bénéfiques et durables avec d’autres organismes : on parle de symbiose. La symbiose, signifiant littéralement « vivre ensemble », se met en place entre deux (ou plus) êtres vivants, durant tout ou partie de leur cycle de vie. Ces différentes relations mettent en contact l’arbre avec de nombreux organismes cela à toutes les échelles (microscopique à macroscopique), et ce dans les différents écosystèmes terrestres et leur incroyable variété (zones arides, zones tempérées…). Ces symbioses sont bénéfiques voire nécessaires aux arbres pour la réalisation de diverses fonctions physiologiques.

Dans cet article, nous porterons un premier regard sur l’immense diversité des symbioses mises en place par les arbres. Nous verrons un échantillon des bénéfices qu’elles apportent dans l’accomplissement des fonctions physiologiques de ces végétaux.

Arbres et champignons associés dans la fonction de nutrition (s. s.) : l'exemple des ectomycorhizes

Au sein des forêts d’arbres résineux (ex. Pin et Épicéa) et caducifoliés (ex. Chêne et Hêtre), on peut trouver plaqué à la surface des racines un manteau de filaments blanchâtres. Ce dernier est formé par des champignons : il s’agit d’ectomycorhizes (fig. 2). Il n’y a pas qu’une seule espèce de champignon impliquée dans la formation de ces structures mais au contraire une grande diversité. Leurs noms sont nécessairement familiers aux amateurs de gastronomie, en effet les champignons concernés sont des Basidiomycètes (ex. Amanites et Bolets) mais aussi des Ascomycètes tels que les Truffes. Certaines associations sont hautement spécifiques.

Les ectomycorhizes ne sont pas seulement utiles aux arbres mais dans de nombreux cas elles sont strictement nécessaires. L’implantation d’arbres dans de nouveaux milieux a d’ailleurs mis ce fait en lumière. Les arbres implantés ne se développaient pas ou alors très mal. Lorsque du sol de leur milieu d’origine fut transporté avec eux, leur développement se déroula normalement. Cela permit de mettre en évidence l’importance cruciale des ectomycorhizes. Le développement des arbres était affecté à cause de l’absence de leurs champignons mycorhiziens dans le sol du nouveau milieu. Le transport du sol rétablissait la croissance normale en apportant avec l’arbre ses symbiontes.

La mise en place de cette symbiose est permise par un dialogue moléculaire (fig. 3). Lorsque les racines des arbres sont prêtes à entrer en contact avec le champignon, elles libèrent dans le sol de très petites quantités de molécules dites signales comme les strigolactones. La perception de ces signaux chimiques par le champignon a une conséquence directe, les filaments excrètent des protéines au niveau des racines des arbres. Ces dernières se fixent sur des récepteurs de l’arbre, spécifiquement ceux de l’acide jasmonique, une hormone de défense, et inhibent les réactions de défense normalement établies par l’arbre. Le champignon peut alors se développer dans le cortex racinaire sans être reconnu comme étant un agresseur pour ce dernier mais bien comme un partenaire.

Le mycélium se développe premièrement vers l’intérieur de la racine en s’insinuant entre les cellules de l’épiderme et du parenchyme cortical. Se forme alors un réseau de filaments mycéliens appelé réseau de Hartig (fig. 4). Puis, le développement du champignon s’effectue à l’extérieur de la racine permettant une exploration du sol. Cette croissance du mycélium peut être extrêmement conséquente. En effet, pour 1 m de racine, il est possible de constater jusqu’à 1 km de filaments mycéliens ! Ce long réseau de mycélium accroit significativement le volume de sol exploité par l’arbre associé.

L’augmentation du volume accessible aux racines n’est pas le seul avantage fourni par cette symbiose. En effet, le réseau de filaments mycéliens explorant le sol mobilise des éléments nutritifs minéraux normalement inaccessibles pour les arbres. Ces éléments sont transférés à l’arbre mycorhizé soit sous forme initiale soit sous forme transformée. Par exemple, la majorité des sols se compose de quantités accrues de phosphore (P) inorganique ou organique (entre 200 et 3 000 mg/kg de sol). Le phosphore est généralement retrouvé sous forme inorganique liée à d’autres constituants du sol formant ainsi des complexes avec du calcium (CaPO₄), du fer (FePO₄) ou de l’aluminium (AlPO₄). Cet élément nutritif s’observe aussi sous forme organique comme la lécithine (phospholipide). Néanmoins, en comparaison avec d’autre minéraux, le phosphore est très peu mobile dans les sols.  En conséquence, la proportion directement disponible pour les arbres est très faible (souvent inférieure à 1%). Son acquisition est donc difficile malgré les besoins conséquents qu’en ont ces organismes. Le phosphore est un élément nutritif indispensable aux arbres. Il est utilisé pour la synthèse de molécules biologiques cruciales telles que l’ATP, les nucléotides, les phospholipides, des enzymes... et entre dans les voies métaboliques énergétiques, de régulation et de signalisation.

L’absorption du phosphore (sous forme de phosphate PO₄^3-) se fait généralement via les ectomycorhizes (fig. 5). Le mycélium peut dégrader les complexes contenant du phosphore par l’excrétion d’enzymes nommées phosphatase. Ces dernières minéralisent et rendent accessibles le phosphore compris dans les composés organiques. Le phosphore minéral est alors absorbé par le champignon et ensuite transféré à l’arbre. Le prélèvement de cet élément nutritif par les filaments mycéliens est réalisé contre son gradient de concentration. Ceci demande alors de l’énergie, apportée par des symports Pi/H⁺ de haute affinité.

L’établissement de cette association symbiotique apparait comme une stratégie favorisant à la fois la survie et le développement des arbres. Les ectomycorhizes participent à la réalisation de la fonction de nutrition au sens strict de l’arbre. Cela à la fois en augmentant le volume explorable par les racines et en rendant accessible des ressources normalement inexploitables. Mais les associations symbiotiques couvrent un spectre de fonctions bien plus étendu ! D’autres sont par exemple impliquées dans la fonction de défense de l’arbre.

La défense de l’arbre peut reposer sur des symbiontes tant animaux que végétaux

Les Fourmis : des Insectes protecteurs

Les Fourmis et les arbres sont associés dans de nombreuses relations symbiotiques généralement centrées sur la défense du végétal. Un illustre exemple peut être donné avec des Fourmis du genre Crematogasterappartenant à la famille des Formicidea. Au sein des savanes, des Acacias (Acacia drepanolobium) hébergent ces Insectes Hyménoptères dans des structures végétales particulières : les domaties (fig. 6). De plus, l’arbre leur offre une source de nourriture en synthétisant des corps lipidiques à l’extrémité des pétioles des feuilles. L’arbre fournit donc « le gîte et le couvert » à ces Insectes sociaux. En échange les Fourmis constituent une des barrières assurant la défense de ces Acacias (au même titre que les robustes épines déjà présentes). Elles capturent notamment les larves et autres Insectes ravageurs qui consomment la plante mais sont aussi capables de dissuader des herbivores bien plus massifs grâce à leurs morsures.

Cette défense est directe, des centaines d’Insectes défendent l’arbre qui les héberge. Mais d’autres défenses symbiotiques peuvent être indirectes, impliquant souvent d’autres végétaux.

Le Lierre grimpant : une plante participant à la défense de l'arbre

Le Lierre grimpant (Hedera helix) recouvre l’arbre lors de sa croissance, s’en servant de support (fig. 7). Son premier rôle défensif concerne des paramètres physiques puisqu’il permet notamment de protéger l’arbre contre les variations de température. Il agit ainsi à l’instar d’une couche de poils isolante chez un Mammifère ce qui permet de limiter les perturbations de la circulation des sèves. Son second rôle défensif concerne divers agresseurs. Le Lierre grimpant empêche par exemple l’installation du Gui, une plante parasite qui siphonne directement la sève de l’arbre sur lequel il grandit. Enfin, il abrite de nombreuses espèces directement protectrices pour les arbres, formant un refuge pour ces dernières à même le tronc.

La nutrition et la défense de l’arbre s’appuient donc sur des symbioses complexes avec une grande variété d’espèces. Ces fonctions assurées en partie grâce à des symbioses sont classiquement étudiées. Qu’en est-il de rôles plus exotiques apportés par des associations symbiotiques ? La communication est loin d’être la première idée à venir en tête lorsque l’on parle de plantes, il serait donc particulièrement surprenant d’imaginer que les arbres puissent communiquer via un réseau de filaments souterrains ! Et pourtant…

Les mycorhizes auraient-elles un rôle plus vaste qu’assurer la fonction de nutrition chez l’arbre ?

Les ectomychorizes, décrites ci-avant, établissent un réseau de filaments mycéliens connectant indirectement les arbres entre eux. Dernièrement des scientifiques ont émis l’hypothèse selon laquelle la mise en place de ce réseau permettrait un dialogue moléculaire entre les arbres et serait impliqué dans la transmission de signaux d’alerte. En effet, les plantes soumises à un agresseur synthétisent des hormones de stress telles que l’éthylène et le jasmonate de méthyle. Celles-ci sont volatiles et initient une cascade de réactions de défense qui entraine la production de molécules toxiques et autres protéines interférant avec le métabolisme de l’agresseur.

Lors d’expérimentations réalisées en chambre de culture à air filtré, plusieurs plantes physiquement proches sont reliées par un réseau de filaments mycéliens ; une d’entre elles est agressée et met en place les réactions de défense évoquées précédemment sans pour autant que les molécules volatiles puissent circuler et déclencher une réaction de la part des autres végétaux. Quelques jours plus tard, les autres plantes saines sont également soumises au même agresseur. Leurs réactions de défense se déclenchent alors plus rapidement et ont une intensité plus importante que pour la première plante infectée. Ce constat suppose un dialogue moléculaire par le biais du réseau mycélien. À ce jour, la nature des signaux et les modes de transmission permis par le réseau de champignons ne sont pas encore connus. Toutefois, les chercheurs n’ont plus aucun doute sur le rôle des mycorhizes dans la fonction de communication de l’arbre.

Nous avons pu, dans ces quelques pages, effleurer la surface de l’immense diversité de symbioses impliquant les arbres. Ceux-ci accomplissent leurs fonctions vitales en association mutuellement bénéfiques avec de nombreuses espèces : des champignons, des Insectes et d’autres végétaux. Leur nutrition est quasi exclusivement dépendante de leur interaction avec des champignons, leur défense implique des acteurs aux modes d’action variées, et dernièrement même leur communication a été explorée en lien avec des mycorhizes. Pour conclure, ces associations symbiotiques ne dépendent pas exclusivement des partenaires. Elles sont bien entendues conditionnées par les organismes eux-mêmes mais également par les paramètres physico-chimiques du milieu. Par exemple, le type de mycorhize est dépendant du climat : les ectomycorhizes sont très abondantes dans les régions tempérées et froides alors qu’elles deviennent rares au niveau des tropiques et de l’équateur. Aujourd’hui, avec le réchauffement climatique, ces symbioses peuvent être impactées et disparaître. Ceci pourrait alors nuire aux arbres des forêts tempérées en générant un dysfonctionnement de leurs fonctions physiologiques et pourrait provoquer dans un pire scénario la mort des individus… Les symbioses ne sont pas des cas particuliers amusants à étudier, elles sont nécessaires et étroitement intégrées au sein des écosystèmes. Leur mise en danger pourrait bouleverser l’équilibre des forêts à l’échelle mondiale.

Bibliographie et sitographie

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*Raphaël Gury est docteur en biologie du développement animal et agrégé de sciences de la vie, sciences de la Terre et de l'univers.